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Chemical communication in the reproductive behaviour of Neotropical poison frogs (Dendrobatidae)

Chemische Kommunikation im Reproduktionsverhalten von Neotropischen Pfeilgiftfröschen (Dendrobatidae)

  • Chemical communication is the evolutionary oldest communication system in the animal kingdom that triggers intra- and interspecific interactions. It is initiated by the emitter releasing either a signal or a cue that causes a reaction of the receiving individual. Compared to other animals there are relatively few studies regarding chemical communication in anurans. In this thesis the impact of chemical communication on the behaviour of the poison frog Ranitomeya variabilis (Dendrobatidae) and its parental care performance was investigated. This species uses phytotelmata (small water bodies in plants) for both clutch and tadpole depositions. Since tadpoles are cannibalistic, adult frogs do not only avoid conspecifics when depositing their eggs but also transport their tadpoles individually into separated phytotelmata. The recognition of already occupied phytotelmata was shown to be due to chemical substances released by the conspecific tadpoles. In order to gain a deeper comprehension about the ability of adult R. variabilis to generally recognize and avoid tadpoles, in-situ pool choice experiments were conducted, offering chemical substances of tadpole of different species to the frogs (Chapter I). It turned out that they were able to recognize all species and avoid their chemical substances for clutch depositions. However, for tadpole depositions only dendrobatid tadpoles occurring in phytotelmata were avoided, while those species living in rivers were not. Additionally, the chemical substances of a treefrog tadpole (Hylidae) were recognized by R. variabilis. Yet, they were not avoided but preferred for tadpole depositions; thus these tadpoles might be recognized as a potential prey for the predatory poison frog larvae. One of the poison frog species which was avoided for both tadpole and clutch depositions, was the phytotelmata breeding Hyloxalus azureiventris. The chemical substances released by its tadpoles were analysed together with those of the R. variabilis tadpoles (Chapter II). After finding a suitable solid-phase extraction sorbent (DSC-18), the active chemical compounds from the water of both tadpole species were extracted and fractionated. In order to determine which fractions triggered the avoidance behaviour of the frogs, in-situ bioassays were conducted. It was found that the biologically active compounds differed between both species. Since the avoidance of the conspecific tadpoles is not advantageous to the releaser tadpoles (losing a potential food resource) the chemicals released by them might be defined as chemical cues. However, as it turned out that the avoidance of the heterospecific tadpoles was not triggered by a mere byproduct based on the close evolutionary relationship between the two species, the chemical compounds released by H. azureiventris tadpoles might be defined as chemical signals (being advantageous to the releasing tadpoles) or, more specifically as synomones, interspecificly acting chemicals that are advantageous for both emitter and receiver (since R. variabilis avoids a competition situation for its offspring, too). Another interspecific communication system investigated in this thesis was the avoidance of predator kairomones (Chapter III). Using chemical substances from damselfly larvae, it could be shown that R. variabilis was unable to recognize and avoid kairomones of these tadpole predators. However, when physically present, damselfly larvae were avoided by the frogs. For the recognition of conspecific tadpoles in contrast, chemical substances were necessary, since purely visible artificial tadpole models were not avoided. If R. variabilis is also capable to chemically communicate with adult conspecifics was investigated by presenting chemical cues/signals of same-sex or opposite-sex conspecifics to the frogs (Chapter IV). It was suggested that males would be attracted to chemical substances of females and repelled by those of conspecific males. But instead all individuals showed avoidance behaviour towards the conspecific chemicals. This was suggested to be an artefact due to confinement stress of the releaser animals, emitting disturbance cues that triggered avoidance behaviour in their conspecifics. The knowledge gained about chemical communication in parental care thus far, was used to further investigate a possible provisioning behaviour in R. variabilis. In-situ pool-choice experiments with chemical cues of conspecific tadpoles were carried out throughout the change from rainy to dry season (Chapter V). With a changepoint analysis, the exact seasonal change was defined and differences between frogs" choices were analysed. It turned out that R. variabilis does not avoid but prefer conspecific cues during the dry season for tadpole depositions, what might be interpreted as a way to provide their tadpoles with food (i.e. younger tadpoles) in order to accelerate their development when facing desiccation risk. That tadpoles were also occasionally fed with fertilized eggs could be shown in a comparative study, where phytotelmata that contained a tadpole deposited by the frogs themselves received more clutch depositions than freshly erected artificial phytotelmata containing unfamiliar tadpoles (i.e. their chemical cues; Chapter VI). Conducting home range calculations with ArcGIS, it turned out that R. variabilis males showed unexpectedly strong site fidelity, leading to the suggestion that they recognize their offspring by phytotelmata location. However, in order to test if R. variabilis is furthermore able to perform chemical offspring recognition, frogs were confronted in in-situ pool-choice experiments with chemical cues of single tadpoles that were found in their home ranges (Chapter VII). Genetic kinship analyses were conducted between those tadpoles emitting the chemical cues and those deposited together with or next to them. The results, however, indicated that frogs did not choose to deposit their offspring with or without another tadpole due to relatedness, i.e. kin recognition by chemical cues could not be confirmed in R. variabilis.
  • Chemische Kommunikation ist das evolutionär älteste Kommunikationssystem im Tierreich, das intra- und interspezifische Wechselwirkungen auslöst. Es wird vom Senderindividuum eingeleitet, das einen chemischen Stoff bzw. ein chemisches Signal abgibt, welches eine Reaktion beim Empfänger auslöst. Im Vergleich zu anderen Tiergruppen gibt es bezogen auf Anuren nur verhältnismäßig wenige Studien über die Bedeutung von chemischer Kommunikation. In dieser Arbeit werden die Auswirkungen von chemischer Kommunikation auf das Verhalten des Pfeilgiftfrosches Ranitomeya variabilis (Dendrobatidae) insbesondere im Hinblick auf die Brutpflege untersucht. Diese Art nutzt sowohl für die Eiablage als auch für das Absetzen von Kaulquappen Phytotelmen (kleine Wasseransammlungen in Pflanzen). Da die Kaulquappen kannibalistisch sind, meiden die adulten Frösche konspezifische Larven nicht nur bei der Eiablage, sondern sie transportieren auch ihre Kaulquappen einzeln in separate Phytotelmen. Die Erkennung, ob ein Phytotelm bereits besetzt ist, erfolgt mithilfe von von den Kaulquappen abgegebenen chemischen Substanzen. Um herauszufinden, ob R. variabilis in der Lage ist, Kaulquappen generell zu erkennen und zu meiden, wurden in situ Experimente durchgeführt, bei denen den Fröschen chemische Substanzen von Kaulquappen verschiedener Froscharten angeboten wurden (Kapitel 1). Es stellte sich heraus, dass die Frösche dazu fähig waren die Substanzen von allen getesteten Arten zu erkennen und bei der Eiablage zu meiden. Beim Absetzen der Kaulquappen hingegen wurden nur andere Pfeilgiftfroschkaulquappen gemieden, die ebenfalls in Phytotelmen vorkommen, während Kaulquappen, die in Flüssen leben keine Meidung erfahren haben. Außerdem wurden die chemischen Substanzen der Kaulquappen einer Laubfroschart (Hylidae) von R. variabilis zwar erkannt, jedoch nicht gemieden, sondern bevorzugt. Dies könnte bedeuten, dass diese Kaulquappen als potentielle Beute für die predatorischen Pfeilgiftfroschlarven erkannt wurden. Eine der Pfeilgiftfroscharten, die sowohl für die Eiablage als auch für das Absetzen der Kaulquappen gemieden wurde, war die in Phytelmen brütende Art Hyloxalus azureiventris. Die chemischen Substanzen, die von den Kaulquappen dieser Art abgegeben werden, wurden gemeinsam mit denen der Kaulquappen von R. variabilis genauer analysiert (Kapitel II). Nachdem ein passendes Extraktionssorbens gefunden wurde (DSC-18), wurden die aktiven chemischen Substanzen aus dem Kaulquappenwasser extrahiert und fraktioniert. Um herauszufinden, welche der Fraktionen das Meidungsverhalten bei den Fröschen auslöst, wurden in situ Biotests durchgeführt. Dabei stellte sich heraus, dass die biologisch aktiven Substanzen sich bei den beiden Arten unterscheiden. Da die Meidung der konspezifischen Kaulquappen für selbige nicht von Vorteil ist (da sie so um eine potentielle Futterquelle gebracht werden), können die von ihnen abgegebenen Substanzen nur als chemische Stoffe, nicht als Signale definiert werden. Bei den heterospezifischen Kaulquappen kann man hingegen von chemischen Signalen sprechen, da es sich den Ergebnissen der chemischen Analyse zufolge nicht um ein taxonomisch bedingtes Beiprodukt handelt, dass alle Pfeilgiftfrösche gemein haben, sondern um einen artspezifischen Stoff, der den Kaulquappen zum Vorteil gereicht. Da R. variabilis jedoch ebenfalls einen Vorteil von der Meidung der heterospezifischen Kaulquappen hat (da es sich hierbei um Konkurrenten für ihren Nachwuchs handelt) kann man hier von Synomonen sprechen, interspezifisch agierende Botenstoffe, die sowohl für den Sender, als auch für den Empfänger von Vorteil sind. Eine weitere hier untersuchte Form von interspezifischer Kommunikation ist die Meidung von Predatorenkairomonen (Kapitel III). Es konnte gezeigt werden, dass R. variabilis unfähig ist Libellenlarven anhand von chemischen Substanzen zu erkennen, obwohl diese Kaulquappenpredatoren erkannt und gemieden werden, wenn sie physisch präsent sind. Für die Erkennung von konspezifischen Kaulquappen hingegen waren chemische Stoffe essentiell, da ausschließlich visuelle Kaulquappenmodelle nicht gemieden wurden. Ob R. variabilis außerdem dazu fähig ist auf chemische Art und Weise mit adulten Artgenossen zu kommunizieren, wurde getestet, indem den Tieren chemische Substanzen von gleich- oder andersgeschlechtlichen Fröschen angeboten wurden (Kapitel VI). Es wurde angenommen, dass Männchen sich von den chemischen Substanzen der Weibchen angezogen fühlen, während solche von anderen Männchen sie abstoßen. Stattdessen stellte sich jedoch heraus, dass alle getesteten Individuen die chemischen Substanzen ihrer Artgenossen mieden. Eine mögliche Erklärung hierfür ist, dass die Behältnisse der Sendertiere zu klein waren und es so zu einer Abgabe von stressbedingten Substanzen gekommen ist, welche zur Meidung durch die Empfänger geführt haben. Das erlangte Wissen über die Nutzung von chemischer Kommunikation im Brutpflegeverhalten von R. variabilis konnte für eine umfassendere Untersuchung der Nachwuchsversorgung in dieser Art genutzt werden. In situ Experimente mit chemischen Stoffen von konspezifischen Kaulquappen wurden während des Wechsels von Regen- zu Trockenzeit durchgeführt (Kapitel V). Mithilfe einer "changepoint" Analyse wurde der genaue Zeitpunkt des jahreszeitlichen Wechsels berechnet und die Unterschiede im Brutpflegeverhalten der Frösche untersucht. Es stellte sich heraus, dass R. variabilis in der Trockenzeit die chemischen Stoffe beim Absetzen der eigenen Kaulquappen nicht mied, sondern vielmehr bevorzugte. Dieses Verhalten kann als eine Art Nachwuchsverpflegung (Fütterung mit jungen Kaulquappen) interpretiert werden, die der Entwicklungsbeschleunigung bei steigender Austrocknungsgefahr dient. Das Kaulquappen außerdem sporadisch mit befruchteten Eiern versorgt wurden, konnte in einer vergleichenden Studie gezeigt werden, in der Phytotelmen mit von den Fröschen selber abgesetzten Kaulquappen wesentlich häufiger zur Eiablage genutzt wurden als solche, die unbekannte Kaulquappen (bzw. deren chemischen Stoffe) enthielten (Kapitel VI). Bei der Berechnung der Aktivräume der Frösche in ArcGIS zeigte sich, dass die Männchen von R. variabilis eine unerwartet starke Ortstreue aufwiesen, was zu der Vermutung führt, dass die Tiere ihren Nachwuchs anhand der Lage der Phytotelmen erkennen. Trotzdem wurde in einer weiteren Studie getestet, ob R. variabilis auch in der Lage ist, die eigenen Kaulquappen anhand von chemischen Substanzen zu identifizieren. Hierfür wurden den Fröschen in in situ Experimenten die chemischen Stoffe einzelner Kaulquappen aus dem eigenen Aktivraum angeboten (Kapitel VII). Genetische Verwandtschaftsanalysen zwischen diesen Kaulquappen, sowie denen, die von den Fröschen abgesetzt wurden, führten jedoch zu dem Ergebnis, dass R. variabilis den eigenen Nachwuchs nicht anhand von chemischen Stoffen erkennt und bevorzugt füttert.

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Metadaten
Author:Lisa Maria Schulte
URN:urn:nbn:de:hbz:385-8374
Advisor:Stefan Lötters
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Date of completion:2014/01/29
Publishing institution:Universität Trier
Granting institution:Universität Trier, Fachbereich 6
Date of final exam:2013/12/18
Release Date:2014/01/29
Tag:Anurans; Peru; chemical communication; parental care
GND Keyword:Brutpflege; Chemische Kommunikation; Froschlurche; Peru
Institutes:Fachbereich 6 / Geographie und Geowissenschaften
Dewey Decimal Classification:5 Naturwissenschaften und Mathematik / 59 Tiere (Zoologie) / 590 Tiere (Zoologie)

$Rev: 13581 $